新たにスパイダーマンを継承した高校生のマイルズは、愛する人と世界を同時に救えないという事実にあらがって両方とも守り抜くと誓い、仲間と対立する。

大西洋の小島の港町「スワロー・フォールズ」。イワシの缶詰で有名だが最近は売れなくなったため、島の住人が食べていた。フリントは発明家になることが夢だが発明品はことごとく失敗し周囲からは迷惑がられていた。ある日、水を食べ物に変えるマシン「FLDSMDFR」を開発した。稼働に大量の電力がいるので町の変電所で試したがマシンは空の彼方へ飛んでいき雲を吸い取り、大量のチーズバーガーを降らせたことで町の住人たちは大喜びした。その後、フリントは食べ物を降らせることで皆を大喜びさせ、町の人気者となっていくが、コントロールを乱していったマシンは巨大化した食べ物を生産し始めてしまう。