多岐坂真樹はアポロン音楽大学ピアノ科に在籍しているが、ピアノが不得意で、学業よりも友達の石神来果や、複数の男性と身体の関係を楽しむ事に熱心な生徒だった。ある日真樹は、放課後ピアノの練習をしている青年、崎沢流唯駆に興味を持ち、軽い気持ちで近づくが、拒絶されてしまう。しかし、流唯駆の事が気になる真樹は才能のある流唯駆にピアノを教えてほしいと頼み込む。始めは断った流唯駆も毎日熱心に通ってくる真樹にほだされ、ピアノを教えるようになる。2人は急速に親しくなってゆく。

自信がなくドジな銀行員の三崎玲奈（山本美月）は、合コンで知り合った会社経営者の武藤信吾（桐山漣）に、PR会社に勤めているとうそをついたことでPR会社ベクトルの入社テストを受けることに。面接ではロクな対応ができず面接官の草壁（山本裕典）もぼうぜんとするものの、社長の鶴の一声で入社が決まる。新たな職場で草壁の部下として商品PRに悪戦苦闘する玲奈は、さまざまな経験を重ねながら成長していく。

宝石泥棒に憑依したイマジンを追って、過去の世界に向かった良太郎たち。しかし、それはデンライナーを奪うために仕組まれた罠だった。首謀者は時の列車ばかりを狙う強盗集団の首領・牙王。彼は“神の路線”を走り、全ての時間を支配できるという神の列車を手に入れるため、オーナー達を人質にデンライナーを過去へ走らせる。 残された良太郎とハナにデンライナーから脱出したモモタロスが合流するが良太郎はデンライナーを追っている最中に牙王に蹴られた後遺症で電王に関わる記憶が欠落していた。そこで11歳の良太郎（劇中で小太郎と命名される）やジークとも遭遇。小太郎は時間を超える列車に乗ってみたいと彼らに同行を申し出る。一行は桜井侑斗の助けを借り、ゼロライナーでその後を追った。様々な時代を通り抜け、良太郎たちがデンライナーを発見したのは江戸時代初期の『大坂の役』の頃。そこで牙王は神の路線へ繋がる最後の封印を解こうとしていた。