週刊少年マガジンに連載された永井豪の人気コミックを原作としたOVA第2弾。前作「誕生編」の続編で、その美しく官能的な戦いぶりでファンに支持された妖鳥シレーヌとの対決が描かれる。TVシリーズと違い、ストーリーは原作のエピソードに忠実に展開。宮崎駿監督のもとで演出助手をしていた飯田つとむ（現・馬之介）が監督、TVシリーズを手がけた小松一男がキャラクターデザインと作画監督を務めている。デーモンと合体し、デビルマンとして生まれ変わった不動明の前に、魔獣ジンメンが登場。その甲羅にはジンメンに食べられた明の母の顔が浮かび上がっていた。悲しみをこらえて勝利するも、さらに新たな敵・妖鳥シレーヌが出現。大きなカギ爪から繰り出される容赦ない攻撃に、デビルマンは最大のピンチを迎える。

この世は人間界、魔界、獣人界から成り立っており、三千年に一度超神がこの三界を統一して永遠の国を創るという。獣人・天之邪鬼はその瞬間を見ようと超神を追って人間界へやってきた。そして横浜の名門校・名神学園のヒーロー・尾崎こそ超神と信じ、自ら天野と名乗って身辺を探っていた。新体操部キャプテン・明美は男子生徒の憧れの的。同級生の南雲も秘かに恋していた。ある日明美は保健室で妖鬼に犯されるが、天野がそれを退けた。明美は南雲が助けてくれたと思い、二人の仲は深まっていく。尾崎は超神の片鱗を見せたかと思われたが、天野の前にあっさりと屈してしまった。天野の妹・恵は南雲が超神ではないかと見抜くが、彼は恐るべき二面性を持っていた。南雲は明美と青春を謳歌しつつ陰では超神と化し女を襲い、町を破壊していた。魔界からは超神を狙って水角獣がやってきていた。超神伝説に疑いを持った天野が獣人界へ戻り未来をのぞくと、超神のため都市は破壊されていた。水角獣も超神ナグモの前では歯が立たなかった。そして天之邪鬼は子分の黒子が犠牲になったのに怒り、超神ナグモに戦いを挑むのだった。