ついに舞台はセガとソニックの母国である日本。闇のダークヒーロー＜シャドウ＞が東京・渋谷に降臨！ソニック、テイルス、ナックルズが最強ダークヒーローに立ち向かうハイスピードバトルが開幕！

アンディがおもちゃで遊んでいたのも今は昔。アンディは大学に入学する年齢になり、カウボーイ人形のウッディたちおもちゃは託児施設に寄付されることになった。しかし、そこに待っていたのは乱暴な子どもたち。ウッディは脱出に成功するものの、アンディの元へ行くか、仲間たちを助けに戻るかの究極の選択を迫られる。

人間の子どもたちを怖がらせ、その悲鳴をエネルギー源として用いるモンスターの世界。そこに暮らすモンスター青年マイクは、明朗活発でポジティブな思考の持ち主だったが、仲間よりも体が小さくてルックスもかわいいことに劣等感を抱いていた。これでは子どもたちを絶叫させる“恐がらせ屋”にはなれないと、世界中のモンスターが憧れを抱く名門大学「モンスターズ・ユニバーシティ」に入学。期待に胸を膨らませる彼だが、そこにはサリーを筆頭に大きくて姿が恐ろしい“恐がらせ屋”のエリート候補生があふれていた。

真っ赤でピカピカなボディがトレードマークのレース・カー“ライトニング・マックィーン”は、レースでチャンピオンを目指す人気者。ある日ルート66号線沿いにある田舎町“ラジエイター・スプリングス”に立ち寄り、住民たちと触れ合ったことで、自分の人生には何かが失われていたことに気が付く。

ジャングルに住むゾウのホートンの耳に、風で飛んできたホコリから、助けを求める小さな声が聞こえてきた。ジャングルの仲間達からバカにされながらも、ホコリに何度も話しかけるホートン。あきらめかけたその時、小さな声で返事が返ってきたのだ！　それは、ホコリみたいに小さな“ダレダーレの国”の市長の声だった。陽気で明るく平和を愛するダレダーレ達が楽しく暮らすその国は、どうやら突風に飛ばされてしまったらしい。外の世界を知らない小さなダレダーレ達は、突然の大地震に国中が大混乱。ホートンは彼らを安全で平和に暮らせる場所へと届ける旅に出ることに。一方ジャングルでは、ホートンを目の敵にする母親カンガルーが、ダレダーレの国を“ただのホコリ”と言い切り、取り上げるために作戦を練っていた——。数々の困難が待ち受ける中、ホートンとダレダーレ達は果たして危機を乗り越えることができるのか——。

宇宙の果てにある平和な島で暮らし、砂浜やループコースターを驚異的なスピードで駆け抜けるソニックは、そのスーパーパワーを狙われたため地球に逃げてきていた。10年後、安全に生活していたソニックは、世界征服を企てる悪の天才科学者のドクター・ロボトニック に目をつけられ、保安官のトム に救いを求める。

平穏な生活が戻ったグリーンヒルズで街を守り続けているソニックに、銀河系で最も危険な戦士ナックルズが現れる。史上最強の破壊力を持つ武器“マスターエメラルド”のありかを巡って、スピードのソニックと力のナックルズとの闘いが始まる。